Η Βέρα Σλόνιμ παντρεύτηκε στο Βερολίνο το 1925 τον Βλαντίμιρ Ναμπόκοφ, έναν πολλά υποσχόμενο συγγραφέα, του οποίου την ποίηση ήδη θαύμαζε. Και οι δυο είχαν αφήσει την κομμουνιστική Ρωσία, πρώτα για την Γερμανία, και κατόπιν για την Γαλλία και τις ΗΠΑ. Ο γάμος τους υπήρξε η ιστορία ενός σπάνιου δεσμού, σε βαθμό ενόχλησης για τους οικείους του Ναμπόκοφ, εξαιτίας της τυφλής εμπιστοσύνης που αυτός έδειχνε στην Βέρα. Εκείνη επικοινωνούσε με τους εκδότες εκ μέρους του, απαντούσε στα τηλεφωνήματά του, διαχειριζόταν την αλληλογραφία του, επιμελείτο των μεταφράσεων των έργων του. Κάποτε με την βοήθεια λεξικού έλεγξε την μετάφραση βιβλίου στα σουηδικά και επειδή ήταν κακή, ανάγκασε τον εκδότη να την αποσύρει. Ήταν αξεπέραστη στις διαπραγματεύσεις. Μια άλλη φορά συμπεριέλαβε στον υπολογισμό της αμοιβής του Ναμπόκοφ και τον πληθωρισμό. Στην αρχή οι εκδότες γέλασαν, αλλά όταν άρχισε να αυξάνει ο πληθωρισμός στην Αμερική, τότε αντιλήφθηκαν πόσο μπροστά έβλεπε.
Έζησαν μαζί 52 χρόνια και οι δημόσιες εμφανίσεις τους ήταν αποκλειστικά από κοινού. Κατά την διάρκεια της διδασκαλίας του στο Κορνέλ, στις παραδόσεις του περί της ρωσικής Λογοτεχνίας, η Βέρα πάντα καθόταν δίπλα του. Το φιλικό κουτσομπολιό έλεγε ότι η Βέρα είναι που γράφει αντί για τον Βλαντίμιρ. Γιατί αυτή πάντα βρισκόταν μπροστά στη γραφομηχανή, ενώ ο ίδιος έγραφε παντού εκτός του γραφείου του. Στο μπάνιο, το κρεβάτι, το πίσω κάθισμα του αυτοκινήτου. “Το αυτοκίνητο είναι το μόνο μέρος στην Αμερική με ησυχία” έλεγε ο Ναμπόκοφ. Η Βέρα εκτελούσε επίσης χρέη οδηγού. Συνήθιζε να τον πηγαίνει βαθιά στο δάσος και να τον αφήνει εκεί μόνο του να γράψει. “Χωρίς τη γυναίκα μου, ούτε ένα βιβλίο δεν θα είχα γράψει”, συνήθιζε να λέει ο Ναμπόκοφ. Ακόμη και η “Λολίτα” θα είχε χαθεί, αν δεν ήταν η Βέρα, να διασώσει κατ’ επανάληψη το χειρόγραφο από τον κάλαθο των αχρήστων. 
Μέχρι που κρατούσαν το κοινό τους ημερολόγιο στο ίδιο τετράδιο. Μοιραζόταν επίσης το πάθος του για το σκάκι και την εντομολογία.
Μετά τον θάνατο του Ναμπόκοφ, η Βέρα αφιέρωσε τη ζωή της στην προβολή του έργου του συζύγου της, μεταφράζοντας τις νουβέλες του και επιμελούμενη μεταφράσεις μέχρι τα ογδόντα της.
